La historia retoma desde los acontecimientos de Destiny: Rise of Iron y la crisis de la siva, el último contenido descargable del primer título de la franquicia, en esta instancia de la historia, la facción de la Legión Roja de los Cabal, una raza extraterrestre basada en un imperio militar-industrial, han atacado La Última Ciudad con fuerzas abrumadoras, dirigidas por su comandante emperador y supremo líder de los cabal, Dominus Ghaul. Los guardianes han sido despojados de sus poderes otorgados por el viajero y obligados a huir de la torre. Los guardianes deben redescubrir la luz y reactivar sus poderes para enfrentar a Ghaul y la Legión Roja, todo mientras se lanzan a aventurarse a nuevos mundos y aprenden más de los orígenes de la luz y la oscuridad, y también del viajero.